Con l'aiuto degli arrampicamuri di altri universi paralleli - tra cui Spider Gwen, Spider Man Noir, Spider-Ham, Peni Parker e un'altra versione di Peter Parker - Miles deve affrontare il temibile Kingpin.
Vincitore del premio Oscar come Miglior Film d'Animazione, il film scritto da Phil Lord (con Chris Miller in produzione) racconta le vicende di segue le avventure di Miles Morales (Shameik Moore), un impacciato teenager che decide d'indossare il costume di Spider man dopo la morte di Peter Parker.